Сферы деятельности его как художника были удивительно разнообразны. Билибин выработал свой неповторимый стиль, занимаясь иллюстрированием сказок и создавая эскизы декораций и костюмов для театральных постановок. Занимался он и коммерческой иллюстрацией, создавал на заказ афиши, открытки, эскизы почтовых марок. Именно он был автором изображения двуглавого орла, ставшего гербом Временного правительства, а ныне являющегося эмблемой Центрального банка России. Эмигрировав в 1920 году из охваченной гражданской войной России, Иван Яковлевич готовил эскизы фресок и иконостасов для заграничных православных церквей.

Его творчество оказало сильное влияние на театрально-декорационное и графическое искусство конца XIX — начала XX века. В первую очередь он известен именно своими работами, проникнутыми интересом к историко-мифологической живописи и национальной русской культуре. Творчество Билибина в значительной степени послужило пониманию современниками ее уникальности.

Более сорока экспонатов из собрания Ивангородского музея на протяжении нескольких лет кропотливо реставрировали двадцать специалистов из мастерских тканей и графики Реставрационного центра имени Грабаря.

Экспозиция состоит из нескольких тематических разделов. Помимо узнаваемых памятников «билибинского» стиля — театральных эскизов, книжных иллюстраций, портретов и пейзажей, впервые выставлена личная коллекция Ивана Билибина образцов русского народного костюма, собранная им во время этнографических экспедиций по Русскому Северу.